De geschiedenis van de oude dorpskerk gaat vermoedelijk terug tot plusminus 1200. De toren met het zadeldak dateert uit de 14^e eeuw. Oorspronkelijk was de kerk gewijd aan Bonifatius; hij was de patroon. Daarmee in nauw verband deed lang hardnekkig de legende de ronde. Bonifatius zou in 745 te Murmerwoude vermoord zijn; het verhaal over het ontstaan van de dorpsnaam was hiermede sterk verwant.
Volgens nog een volksverhaal zouden er in de kerktoren van deze kerk stenen broden van Bonifatius zijn ingemetseld. Deze broden figureren in diverse sagen rond de persoon van Bonifatius, de heilige aan wie deze kerk is gewijd.  
De historicus Christianus Schotanus à Steringa vermeldde in 1658: De fabelen segghen dat St. Bonifaes van deze lieden vervolght zij ende omgebracht ghelijck of men seyde Moordenaerswolde”. De verklaring bleek evenwel onjuit; veel later werd duidelijk dat gedacht moet worden aan het Friese ‘moarre’, dit is drassig land, vergelijkbaar met moeras.
Het dorp Damwoude telt twee oorspronkelijk romaanse kerken, onze Sint-Bonifatiuskerk in het vroegere Murmerwoude en de Sint-Benedictuskerk in het vroegere Dantumawoude. Beide dorpen werden in 1971, samen met Akkerwoude, samengevoegd tot het huidige Damwoude.
De Bonifatiuskerk is één van de oudste Friese kerken, die van rode baksteen is gebouwd. De bakstenen muren zijn weer tevoorschijn gekomen na de restauratie in de zestiger jaren van de 20e eeuw, toen de pleisterlaag van de kerk werd verwijderd. De oorspronkelijke romaanse spaarnissen, afgewisseld met kleine rondboogvensters zijn goed onder de dakrand van de zijmuren te zien. Oorspronkelijk had de kerk een ronde koorafsluiting, die waarschijnlijk in de 16e eeuw is verwijderd. De toren is vrijwel gelijk als de kerk gebouwd en dateert uit de 13e eeuw. Wel is het oorspronkelijke helmdak van de toren later vervangen door een zadeldak. Ook in de torenmuur zijn romaanse ornamenten te herkennen.
Het orgel uit 1895 is van Bakker & Timmenga. De kerk is erkend als een rijksmonument.

De fraaie preekstoel in de 13 eeuwse Bonifatiuskerk dateert uit 1818. In dit jaar is de preekstoel geschonken door het echtpaar Klaas Sytses van Kleffens, toentertijd ontvanger en kerkvoogd en zijn 2^e echtgenote Rienskje Hermanus Botma. Boven de preekstoel valt onmiddellijk het brede schild op, waarop de familiewapens van deze toen al oude mensen. Deze mensen hadden aanzienlijke bezittingen in de Dokkumerwouden, waaronder 3 boerderijen en tevens het Blauwhuis te Murmerwoude. Dit was de woning bij de kruisweg, bij menigeen bekend als men weet dat dr. H. van der Sluis er jarenlang heeft gewoond. Het echtpaar dat de mooie preekstoel aan de kerk schonk woonde er sinds 1774. In 1823 is Klaas Sytses van Kleffens op 84 jarige leeftijd overleden. De grafsteen bevond zich lang op de zuidwesthoek van het kerkhof van Dantumawoude.